THRIVING DIGESTIVE SYSTEMS: HOW ISOPODS ARE CONQUERING EXTREME GEOTHERMAL ENVIRONMENTS

Abstract

Os isópodes terrestres são invertebrados bem adaptados a praticamente todo o tipo de ambientes, encontrando-se mesmo em locais com atividade vulcânica como os campos geotermais, onde factores de stress como temperaturas elevadas, hipoxia, pH ácido e existência de metais pesados desencorajam a presença de organismos. Enquanto decompositores, os isópodes desempenham um papel essencial nas funções do ecossistema do solo, fragmentando a vegetação em decomposição e aumentando a área de superfície para a colonização e atividade microbiana. Estes processos resultam na mineralização de nutrientes essenciais para o ciclo de nutrientes do solo e para o crescimento das plantas. Este estudo teve como objetivo avaliar as adaptações no sistema digestivo dos isópodes devido à atividade vulcânica secundária de um campo geotérmico. Foram realizados procedimentos histológicos, assim como análises metagenómicas no gene 16S rRNA para determinar diferenças morfológicas e microbianas no intestino e no hepatopâncreas da espécie Porcellionides sexfasciatus, encontrada no campo geotermal das Furnas (Ilha de São Miguel, Portugal). Os resultados mostraram alterações morfológicas na espessura do epitélio na câmara anterior do intestino do isópode. As células epiteliais da câmara anterior dos isópodes das Furnas não são tão altas como dos isópodes do local de referência (Fajã de Baixo). A microbiota do intestino e do hepatopâncreas diferiu significativamente em termos de riqueza e composição. As Furnas apresentaram níveis mais elevados de diversidade no intestino quando comparadas com os locais de referência (Fajã de Baixo, Ribeirinha e Lagoa). Em contrapartida, a riqueza bacteriana do hepatopâncreas foi inferior à dos locais de referência. Bacillus, Candidatus Hepatoplasma, Staphylococcus, Rickettsiella, Vibrio e Candidatus Rhabdochlamydia foram os principais géneros encontrados em ambos os órgãos. Sphingobium e Ralstonia estavam entre os 10 géneros mais encontrados no hepatopâncreas, enquanto Streptomyces, Actinomadura, Streptococcus e Paenibacillus estavam entre os 10 géneros mais encontrados no intestino. Porém, não se verificaram diferenças na microbiota das referências para as Furnas. Este trabalho pretende adicionar informação quanto às adaptações morfológicas e das comunidades bacterianas no sistema digestivo de P. sexfasciatus, fornecendo assim informações valiosas sobre a biologia dos isópodes terrestres e a sua capacidade de se adaptarem e colonizarem estes ambientes extremos.

Terrestrial isopods are widely distributed and can be found in reducing environments such as volcanic geothermal fields, where stress factors such as elevated temperature, hypoxia, acidic pH and heavy metals discourage biota from living in these environments. As decomposers, woodlice play essential roles in the soil ecosystem's functions by fragmenting leaf litter and increasing the surface area for microbial processing. These processes result in nutrient mineralisation, essential for further nutrient cycling in soil and plant growth. This study aimed to evaluate adaptations within isopods' digestive system due to the secondary volcanic activity of a geothermal field. Histological techniques were performed to determine the cellular structure and overall tissue morphology in the hindgut and hepatopancreas of the species, Porcellionides sexfasciatus, found in the geothermal field of Furnas (São Miguel Island, Portugal). Using a metabarcoding approach of the 16S rRNA gene, the microbial composition associated with the isopods' digestive system was also analysed. Results showed morphological differences in epithelium height in the anterior chamber of the isopods' hindgut. The epithelial cells of the anterior chamber of the isopods living in the geothermal site (Furnas) are smaller when compared to isopods from the reference site (Fajã de Baixo). Gut and hepatopancreas microbiota significantly differed in diversity and composition across the analysed sites. Furnas showed the highest levels of diversity in the hindgut compared to the reference sites (Fajã de Baixo, Ribeirinha and Lagoa). In contrast, the hepatopancreas' bacterial diversity was lower than the reference. Bacillus, Candidatus Hepatoplasma, Staphylococcus, Rickettsiella, Vibrio and Candidatus Rhabdochlamydia were the main genera found in Top 10 of both organs. Sphingobium and Ralstonia were in the top 10 genera found in hepatopancreas, while Streptomyces, Actinomadura, Streptococcus and Paenibacillus were in the top 10 genera for hindgut. The microbiota core was similar between reference sites and Furnas. This study sheds light on the adaptations in the digestive system of P. sexfasciatus reflected by altered tissue and different bacterial communities’ in the animals inhabiting a geothermal field, thus providing valuable insight into the biology of terrestrial isopods and their capability to adapt and colonise these extreme environments.