Feeding ecology of gentoo penguins Pygoscelis papua at Livingston Island (Antarctic)

Abstract

Climate change has been affecting the Southern Ocean, particularly in the Antarctic Peninsula where the rate of temperature increase is around 3.5 ºC per century. This warming is affecting the duration and extent of the formation of sea ice, and ice shelves, which are known to play an important role in the recruitment and replenishment of stock of Antarctic krill (Euphausia superba). Antarctic krill is the keystone species of the food web in the Southern Ocean, and its low availability may have a negative impact in the reproductive output of Antarctic top predators such as penguins, fur seals and albatrosses. Antarctic krill is caught by fisheries that are managed by the Convention on the Conservation of Antarctic Marine Living Resources (CCAMLR), who define precautionary catch limits taking into account the food requirements of top predators such as penguins. One of the species used to monitor changes in the Antarctic is the Gentoo penguins Pygoscelis papua, due to their ecological relevance in the Southern Ocean. P. papua are distributed in a broad range of areas that include islands in the sub-Antarctic and Antarctic regions whose feeding habits in the Antarctic localities consist mainly of Antarctic krill. Furthermore, being a year round resident and having a limited foraging range, P. papua is considered a key species to the CCAMLR program regarding the monitoring of fluctuations in the local availability of Antarctic krill. Furthermore, there is a need to develop CCAMLR methods to reduce handling penguins while assessing their diet. The aims of this study are to characterize the diet of P. papua in Hannah Point, Livingston Island (South Shetland Islands, Antarctic Peninsula) using fresh dead chicks (that died from natural causes), using their body tissues (feathers, nails, flesh) and stomach contents, in order to assess their trophic level and habitat (using the stable isotope signatures of 15N and 13C respectively) and test the reliability of using dead chicks to determine the diets of P. papua in the breeding season. The different tissues and stomach contents were analysed from individuals retrieved near the colony of P. papua in Hannah Point in December 2011. The individuals were chosen based on the condition of the corpse giving priority to those that had little or no sign of predation or decomposition (i.e. recently dead). Then, all taxa found in the stomach contents were quantified, measured, weighted and a frequency analysis made. Also, feathers, nails and flesh were also obtained from the dead chick bodies for stable isotopic analyses. In the case of Antarctic krill, carapaces from individuals were measured to estimate their total length. Also Antarctic krill was randomly collected from a nearby beach (that occurred stranded in excellent condition) close to the Bulgarian Base (BB; approximately 11km from Hannah Point) to compare to the results obtained from the stomach contents of P. papua to assess if P. papua was feeding on Antarctic krill from nearby the colony. Crustaceans comprised 100% by mass of the diet of P. papua. The most represent species in the stomach contents was the Antarctic krill with a 96.77% by mass (100% by frequency of occurrence and 96.77% by number) with a mean length of 40.64mm. Other crustaceans in the diet were Themisto gaudichaudii (0.07% by mass) and members of the orders Mysidacea (0.06% by mass) and Amphipoda (0.02% by mass). The mass of the stomach contents ranged from 12g to 145.5g. The analysis of the isotopic values of 15N and 13C of both Antarctic krill retrieved from stomach contents (5.58 ± 0.73; -25.89 ± 1.07, respectively) and from the BB beach (5.03 ± 0.59; -24.62 ± 0.82, respectively) and for all tissues collected as well (feathers: 9.03 ± 0.77; -23.88 ± 0.42, nails: 8.37 ± 0.55; -24.35 ± 0.39 and flesh: 8.24 ± 0.53; -25.38 ± 0.40) showed that there were significant differences on the 13C values between Antarctic krill retrieved from the stomach contents and from those collected from the BB beach. The correlations obtained between feathers vs. nails and nails vs. flesh for the 15N values suggest that the female progenitor could have been feeding on the same type of prey during the formation of the egg as during the chick rearing period, while the correlations obtained between all tissues analysed for the 13C values suggest that the foraging range could have been the same for both periods. The ratios of isotopes 15N values expressed a significant difference between feathers and all other tissues which can be explained through the fact that different tissues accumulate the same isotope at different ratios as the significant differences found on the 13C values for all tissues further corroborate. In this study I had the possibility to calculate the discriminant factors for the ratio of 13C and 15N for the 3 different chick tissues when they were being fed Antarctic krill and obtained enrichment values similar to the literature. This study concludes that using recently dead chicks it is possible to describe the diet of P. papua that in this case was mainly based on Antarctic kill. By using 13C and 15N values I showed that it is possible the use of dead chick tissues (feathers and flesh preferably) to reconstruct the diet of that population for at least the breeding season, and assess the habitat and trophic levels of Antarctic krill in the Livingston Island region. This study also demonstrates the viability of using recently dead chicks in order to reduce the necessity of handling live penguins thus lessening the impact on penguin populations, relevant to CCAMLR monitoring programs.

Alterações climatéricas têm afectado o Oceano Antártico, particularmente na Península Antártica onde as temperaturas têm aumentado a um ritmo de 3,5ºC por século. Este aquecimento está a afectar a duração, extensão e formação do gelo marinho e das plataformas de gelo que representam um importante papel no recrutamento e reposição das populações de krill do Antártico (Euphausia superba). O krill do Antártico é uma espécie chave na cadeia trófica no Oceano Antártico sendo que em anos de pequena disponibilidade pode ter um efeito negativo no “output” reproductivo de predadores de topo como os pinguins, lobos marinhos e albatrozes. O ser humano também procede à recolha de krill do Antártico através do uso de pescarias sendo que a sua captura é monotorizada pela “Convention on the Conservation of Antarctic Marine Living Resources” (CCAMLR) que define limites de precaução para a recolha de krill tendo em conta os requisitos da utilização de krill por parte dos predadores de topo como é o caso dos pinguins. Uma das espécies usada para monotorizar alterações na abundância de krill do Antártico é o pinguim Gentoo Pygoscelis papua devido à sua relevância ecológica no Oceano Antártico. P. papua apresentam uma distribuição abragente que inclui ilhas nas regiões sub-Antárticas e Antárticas sendo que a sua dieta nas regiões Antárticas consiste quase exclusivamente em krill do Antártico. Para além disto e tratando-se de uma espécie residente durante todo o ano e tendo um limite restricto de áreas de alimentação faz com que P. papua seja considera uma espécie chave para o programa de monotorização do CCAMLR para as fluctuações na disponibilidade de krill do Antártico a nível local. Mais, existe uma necessidade para encontrar métodos abrangidos pela CCAMLR de reduzir o contacto e impacto de manuseamento directo de pinguins durante o processo de determinação da sua dieta. Este estudo teve como objectivo a caracterização da dieta de P. papua em Hannah Point situado nas ilhas de Livingston (ilhas Shetland do Sul, Península Antártica) com recurso ao uso de tecidos (penas, unhas e músculo) de cadáveres recentes de pintos que tenham morrido de causas naturais e também dos seus conteúdos estomacais para verificar o seu nível trófico e habitat (usando valores dos isótopos estáveis de 15N e 13C respectivamente) e testar a confiança no uso de cadáveres de pintos para determinar as dietas de P. papua durante a epóca de reprodução. Os diferente tecidos recolhidos bem como os conteúdos estomacais foram analisados de espécimes recolhidos perto da colónia de P. papua em Hannah Point em Dezembro de 2011. Os indíviduos foram escolhidos com base na condição do cadáver sendo dada prioridade aos que apresentavam poucos ou nenhuns sinais de predação e decomposição (isto é, recentemente mortos por causa natural). Seguidamente todos os taxa encontrados nos conteúdos estomacais foram quantificados, medidos, pesados e feita uma análise de frequência. Foram recolhidas também amostras de penas, unhas e músculo dos cadáveres dos pintos. No caso do krill do Antártico recolhido dos conteúdos estomacais a carapaça foi medida para obtenção de uma estimativa do seu comprimento total. Foi também recolhido krill do Antártico aleatoriamente de uma praia perto da Base Búlgara (BB; aproximadamente 11km de Hannah Point), de modo a comparar com os resultados obtidos resultantes dos conteúdos estomacais de P. papua. Crustáceos representaram 100% do peso na dieta de P. Papua. A espécie mais representada nos conteúdos estomacais foi o krill do Antártico (99,67% por peso, 100% por frequência de ocorrência e 96,77% por número) e com um tamanho médio de 40,64mm. Foram também encontrados Themisto gaudichaudii (0,06% por peso) e membros das ordens Mysidacea (0,06% por peso) e Amphipoda (0,02% por peso). O peso dos estômagos com os seus conteúdos variou entre 12g e 145,5g. A análise isotópica das assinaturas de 15N e 13C do krill do Antártico recolhido dos contúdos estomacais (5.58 ± 0.73; -25.89 ± 1.07, respectivamente) e da praia da BB (5.03 ± 0.59; -24.62 ± 0.82, respectivamente) assim como para todos os tecidos recolhidos (penas: 9.03 ± 0.77; -23.88 ± 0.42, unhas: 8.37 ± 0.55; -24.35 ± 0.39 e múculo: 8.24 ± 0.53; -25.38 ± 0.40) apresentam uma diferença significativa entre os valores de 13C do krill do Antártico recolhido dos conteúdos estomacais e da praia da BB. As correlações obtidas entre penas vs. unhas e unhas vs. músculo para os valores de 15N sugerem que a progenitora pode ter-se alimentado no mesmo tipo de presa durante o periodo de formação do ovo e durante o periodo de criação do pinto, enquanto que as correlações obtidas entre todos os tecidos analisados para os valores de 13C sugerem que o local de procura de alimento é igual para ambos os periodos. Os rácios das assinaturas do isótopo 15N exprimem uma diferença significativa entre as penas e todos os outros tecidos o que pode ser explicado pelo facto de diferentes tecidos incorporarem o mesmo isótopo a velocidades diferentes, o que também é corroborado pela diferenças significativas presentes na análise dos valores de 13C entre todos os tecidos. Neste estudo tive ainda a oportunidade de calcular os factores discriminativos para os rácios de 13C e 15N para os 3 tecidos diferentes provenientes de pintos que foram alimentados com krill do Antártico em que obtive valores similares com os obtidos na literatura. Este estudo conclui que usando cadáveres recentes de pintos é possível descrever a dieta de P. papua sendo que neste caso consiste quase exclusivamente por krill do Antártico. Usando os valores de 13C and 15N recolhidos de cadáveres de pintos (favorecendo o uso de penas e músculo) foi-me possível demonstrar a possibilidade da recontrução da dieta da população durante pelo menos a época reprodutiva e ainda avaliar o habitat e nível trófico de krill do Antártico na região da ilha de Livingston. Este estudo também comprova a viabilidade no uso de cadáveres de pintos recentemente mortos de modo a reduzir o contacto e manuseamento de pinguins vivos reduzindo assim qualquer impacto que se possa causar às populações, importante para os programa de monotorização da CCAMLR.