Seabirds as biomonitors of metal contamination and environmental health in the North Atlantic

Abstract

A poluição química por metais é atualmente um problema nos ecossistemas marinhos e os organismos, expostos, podem acumular níveis altos de metais, provenientes de várias fontes antropogénicas. Altas concentrações induzem o stress oxidativo levando a danos fisiológicos que podem ser detetados com biomarcadores específicos. As aves marinhas são bons bioindicadores de qualidade ambiental, fornecendo informações sobre as relações tróficas e qualidade dos recursos. Os objetivos deste estudo foram avaliar a qualidade ambiental do Atlântico Norte, em particular na costa portuguesa e áreas adjacentes, com ênfase na contaminação por metais, e (1) avaliar a contaminação em três espécies de aves marinhas nas respetivas áreas de alimentação, (2) relacionar a ecologia trófica com as concentrações de metais e (3) avaliar o stress oxidativo das aves de acordo com a ecologia trófica e contaminação.Os dados foram recolhidos durante a época de reprodução de 2017 nas Berlengas (costa oeste) e Ria Formosa (costa sul), Portugal.Foram colhidas amostras de sangue e penas de: 28 cagarras Calonectris borealis em dois períodos de reprodução (pré-postura e alimentação das crias) e duas sub-colónias da Ilha da Berlenga (Furado Seco e Melreu) separadas por 800 m; 27 gaivotas-de-patas-amarelas Larus michahellis em duas colónias (Ilhas da Berlenga e Deserta); e 13 gaivotas de Audouin Larus audouinii (Ilha da Deserta). Foi efetuada quantificação de metais (Al, As, Pb, Cd, Cr, Fe, Cu, Mn, Ni, Hg, Se, Ag, Zn) por ICP-MS e avaliação do stress oxidativo usando os testes de danos no DNA, peroxidação lipídica, OXY e d-ROM. Análise de isótopos estáveis (SIA) e dispositivos GPS foram usados para relacionar a contaminação por metais e o stress oxidativo com o comportamento de alimentação das espécies (nicho trófico e uso de habitat).Os resultados revelaram uma clara segregação na contaminação entre as três espécies e entre colónias/sub-colónias. No geral, a gaivota de Audouin e a cagarra foram as espécies mais contaminadas para a maioria dos metais, provavelmente devido à sua dieta composta exclusivamente por peixe e outros recursos marinhos. Por outro lado, a gaivota-de-patas-amarelas apresentou menores níveis de contaminação para a maioria dos metais. Esta espécie alimenta-se regularmente de outras fontes de alimento terrestres para além de peixe, o que pode induzir a menores níveis de contaminação. Curiosamente, observaram-se diferenças significativas na contaminação entre duas sub-colónias de cagarras separadas por apenas 800 m, em alguns metais específicos. Os dados GPS mostram uma segregação espacial parcial entre sub-colónias, suportada por diferenças nos valores de δ13C nas células do sangue, o que pode explicar em parte as diferenças nos padrões de contaminação. No entanto, as aves do Furado Seco reproduzem-se dentro de uma caverna que pode estar exposta a níveis mais altos de alguns metais. Assim, a contaminação pode também estar relacionada com o habitat de reprodução e não apenas com a dieta. Em contraste, as gaivotas-de-patas-amarelas de colónias distantes não mostraram diferenças substanciais na maioria dos metais. No entanto, maiores níveis de Hg na Ilha da Deserta podem estar relacionados com o maior consumo de peixes demersais da pesca de arrasto, enquanto níveis mais altos de Mn e Ni na Ilha da Berlenga podem estar relacionados com o habitat de reprodução.Diferenças no stress oxidativo entre os períodos de reprodução das cagarras foram evidentes. Apesar de diferenças nos valores de δ13C e δ15N do plasma e células do sangue, não foi encontrada nenhuma relação entre os isótopos estáveis e biomarcadores. Estes resultados sugerem que níveis mais altos de stress durante a pré-postura podem estar relacionados com o papel reprodutor das aves. Nas gaivotas, registaram-se diferenças entre espécies e colónias no stress oxidativo, que se relacionaram com o uso de habitat, mas não com a contaminação. Níveis mais altos de stress nas gaivotas-de-patas-amarelas da Berlenga poderão estar relacionados com a exploração de habitats de alimentação mais diversos. Além disso, o controlo populacional de gaivotas-de-patas-amarelas na ilha da Berlenga durante o período de incubação, destruindo ovos, poderá levar a um aumento dos níveis de stress nestas aves. Este estudo sugere também que níveis mais baixos de stress oxidativo da gaivota de Audouin, em comparação com as gaivotas-de-patas-amarelas na Ilha Deserta, podem estar relacionados com a ecologia trófica, mas não com a contaminação.Este estudo permitiu avaliar a qualidade do ambiente no Atlântico Norte e na costa portuguesa. Os níveis de contaminação obtidos foram comparados com outros estudos após uma extensa revisão bibliográfica, mostrando uma maior vulnerabilidade ou exposição das espécies/colónias de estudo para alguns metais (Pb, Cr e Se). Futuros estudos podem ajudar a entender os padrões de distribuição destes contaminantes e respetivas interações tróficas na costa portuguesa

Metal pollution is currently a major issue in marine ecosystems, because organisms are exposed to increasing and accumulating levels from several anthropogenic sources. High concentrations of metals can disturb oxidative balance leading to physiological damages, which can be measured using specific biomarkers. Seabirds are suitable bioindicators of marine environmental health, providing valuable information on trophic relationships and quality of resources. This study aimed to assess environmental health status in the North Atlantic, with emphasis on metal contamination. The main objectives were to: (1) assess contamination in three seabird species within their distinct foraging areas, (2) relate their trophic ecology with respective metal concentrations, and (3) evaluate the oxidative stress of seabirds in relation to their trophic ecology and concentration of metals.Data were collected during the breeding season of 2017 in two distinct areas of Portugal (Berlengas in the west coast and Ria Formosa in the south coast). Blood and feathers were collected from: 28 Cory’s shearwaters Calonectris borealis in two breeding periods (pre-laying and chick-rearing) and two sub-colonies of Berlenga Island (Furado Seaco and Melreu) separated by only 800 m; 27 Yellow-legged gulls Larus michahellis in two colonies (Berlenga and Deserta Islands); and 13 Audouin’s gulls Larus audouinii (only in Deserta Island). Metal quantification (Al, As, Pb, Cd, Cr, Fe, Cu, Mn, Ni, Hg, Se, Ag, Zn) using ICP-MS and oxidative stress assessment using DNA damage, lipid peroxidation, OXY and d-ROM tests were performed. In addition, SIA and GPS data were used to link metal contamination and oxidative stress with the foraging behaviour of each species.Results revealed a clear segregation of metal contamination among the three species and between colonies/sub-colonies. Overall, Audouin’s gull and Cory’s shearwater were the most contaminated species for most metals, presumably because they rely mainly on fish and other marine resources. On the other hand, Yellow-legged gull showed lower contamination levels for most metals. This species feeds regularly on other food sources besides fish, including from terrestrial environments, which may buffer contamination levels. Interestingly, and unexpected, there were significant differences in metal contamination between the two adjacent sub-colonies of Cory’s shearwaters. There was a partial spatial segregation between sub-colonies, supported by differences in δ13C values in red blood cells, which may partly explain such differences in the contamination patterns. However, other potential explanations may be possible, such as the breeding habitat; birds from Furado Seco have their nests inside a long and muddy cave, which can be exposed to higher contamination levels. Thus, contamination might also be related with the breeding habitat itself and not only to foraging habitat. In contrast, Yellow-legged gulls from distant colonies did not show substantial differences in most metal concentrations. However, higher levels of Hg for birds breeding in Deserta could be related with their higher consumption of demersal fish from trawl fisheries, while higher levels of Mn and Ni in Berlenga Island individuals could be related with the respective breeding habitat.Oxidative stress parameters differed significantly between Cory’s shearwaters breeding periods. Despite differences in δ13C and δ15N of plasma and red blood cells, no relationships were found between stable isotopes and biomarkers, suggesting that higher stress levels during pre-laying could be related with intrinsic physiological factors of breeding duties, and not exclusively with birds’ foraging niche. Concerning gulls, differences in oxidative stress between species and colonies were related with birds’ foraging behaviour, but not with metal contamination. Higher stress levels in Yellow-legged gulls from Berlenga Island could probably be related with different exploited environments for foraging. Moreover, a population control of Yellow-legged gulls in Berlenga Island during the incubation period (i.e. egg destroying), may potentially lead to increased stress levels in these birds. This study also suggests that lower oxidative stress levels of Audouin’s gull in comparison with Yellow-legged gulls in Deserta Island, could be related with diet and trophic ecology, but not with metal contamination.This study allowed to assess environmental health in the North Atlantic, particularly along the Portuguese coast and adjacent areas. After comparing contamination levels with an extensive literature review, this study shows a greater vulnerability or exposure of these species/colonies for some specific metals (Pb, Cr and Se). Further studies would help to understand these contaminants’ distribution patterns in seabirds, because very few information exists for the Portuguese coast.