O efeito da atividade física nas respostas de excitação ligadas à pupila associadas à incerteza na decisão e ao processamento do feedback em adultos mais velhos

Abstract

Aging is one of the biggest risk factors for the development of neurodegenerative diseases. Cognitive function in older people is associated with the integrity of the noradrenergic system. However, it is still unclear how much aging affects this system.In young adults, decision-making tasks evoke activity in the central arousal system during evidence accumulation and at decision time that is associated with uncertainty. When feedback is given, it evokes an arousal response that depends on the amount of uncertainty and the accuracy of the decision. Poor representation of uncertainty and poor error awareness have been suggested to underlie learning deficits in older adults. Thus, the first aim of the present study was to determine if, in perceptual decision-making, aging affected the way uncertainty modulates task-related arousal responses.To explore this hypothesis, we tested a group of young (n = 20, mean age ± standard deviation = 23.7 ± 2.85 years) and a group of older adults (n = 20, mean age ± standard deviation = 58.6 ± 5.92 years) with a visual motion detection task. In each trial, participants were instructed to report if they perceived left or rightward motion and, simultaneously, the uncertainty in their decision (sure vs. unsure). Each trial terminated with auditory feedback (correct vs. incorrect). We measured pupil size as a proxy for activity in the central arousal system.A growing body of evidence suggests that, during and immediately after physical activity, there is an improvement in cognitive abilities. This effect of physical activity on cognition might be mediated by the increased release of catecholamines, resulting in higher arousal levels. Therefore, the study also aimed to understand the effect of a single bout of moderate physical activity on uncertainty processing and arousal system modulation in older adults. To this end, the older group performed the visual motion detection task, on two different days, before and after a 30-minute session of physical activity and a session of mental activity with the same duration.The older group reported similar levels of confidence as the young group in correct responses, but increased confidence than young adults in incorrect responses, suggesting age-related changes in the association between uncertainty and accuracy. Both accuracy and confidence modulated the pupil response locked with feedback, with higher dilations for incorrect and for low-confidence responses. However, these effects were reduced in older people. In young people, we observed a large pupil response in incorrect high-confidence trials. Interestingly, this modulation was absent in older people.The investigation of the effect of exercise did not reveal any substantial effects on task accuracy or on pupil-evoked responses. There was a small effect on reaction time in low-confidence responses but this effect did not reach statistical significance. In conclusion, we found evidence that uncertainty processing changes with aging and that this is linked to changes in the recruitment of pupil-linked arousal during a perceptual decision-making task. A single bout of moderate aerobic exercise did not strongly affect the performance of this task or task-related pupil-linked arousal responses suggesting that a single bout of exercise might not be enough to induce neural changes with an impact on perceptual decision-making.

O envelhecimento é um dos principais fatores de risco para o desenvolvimento de doenças neurodegenerativas. A função cognitiva nos idosos está associada à integridade do sistema noradrenérgico. No entanto, o impacto do envelhecimento neste sistema ainda não é claro.Nos adultos mais novos, a tomada de decisão induz um aumento de atividade no sistema nervoso central desde o processo de acumulação de evidências ao momento da decisão, atividade esta que está associada à incerteza. O momento do feedback conduz a uma resposta de excitação do sistema de arousal que depende da quantidade de incerteza e da precisão da decisão tomada. A fraca capacidade de representar a incerteza e a pobre consciência de erro têm sido sugeridas como subjacentes ao défice cognitivo manifestado pelos adultos mais velhos. Neste sentido, o primeiro objetivo deste estudo foi determinar se o envelhecimento afetou a maneira como a incerteza modula as respostas de excitação relacionadas ao processo de tomada de decisão perceptiva.Para explorar esta hipótese, testámos a performance de um grupo de jovens (n = 20, idade média ± desvio padrão = 23.7 ± 2.85 anos) e de um grupo de adultos mais velhos (n = 20, idade média ± desvio padrão = 58.6 ± 5.92 anos) numa tarefa de perceção visual. Em cada tentativa, os participantes foram instruídos para reportar se percebiam a direção do movimento, para a esquerda ou para a direita e, em simultâneo, a incerteza da sua decisão (alta confiança vs baixa confiança). Cada tentativa terminava com um feedback auditivo (correto vs incorreto). O diâmetro da pupila foi medido e usado como indicador da atividade do sistema central de arousal. Acredita-se que imediatamente após a prática de exercício físico, ocorre uma melhoria das capacidades cognitivas. O efeito do exercício físico na cognição é, provavelmente, mediado pelo aumento da libertação de catecolaminas, resultando no aumento da atividade do sistema de arousal. Portanto, o presente estudo teve também como objetivo perceber o efeito de uma única sessão de atividade física moderada no processamento da incerteza e na modulação do estado de arousal nos adultos mais velhos. Para tal, os adultos mais velhos realizaram a tarefa de perceção visual, em dias distintos, antes e após uma sessão de 30 minutos de atividade física e antes e depois de uma sessão de atividade mental com a mesma duração. O grupo de adultos mais velhos reportou níveis de confiança semelhantes ao grupo de adultos mais novos nas respostas corretas, mas maior confiança que os adultos mais novos nas respostas incorretas, sugerindo a existência de alterações associadas à idade na relação entre incerteza e precisão. Tanto a precisão como o nível de confiança modularam a resposta da pupila ao feedback, verificando-se maiores dilatações para as respostas incorretas e para as respostas com baixa confiança. Contudo, ambos os efeitos foram significativamente diminuídos nos adultos mais velhos. Para os adultos mais novos, verificou-se uma resposta da pupila muito acentuada para respostas com baixa confiança e incorretas. No entanto, curiosamente esta interação dupla foi ausente nas pessoas mais velhas.Os resultados revelaram que a atividade física não revelou quaisquer efeitos significativos na precisão da tarefa nem na resposta da pupila. Observou-se um pequeno efeito no tempo de reação nas respostas de baixa confiança, mas esse efeito não alcançou significância estatística.Em suma, as evidências sugerem que o envelhecimento afeta o processamento da incerteza, podendo estar relacionado com alterações no recrutamento do sistema de arousal associado à pupila durante uma tarefa de tomada de decisão. Uma única sessão de exercício físico aeróbio moderado não induziu quaisquer diferenças na performance da tarefa nem na modulação pupilar, o que sugere que este tipo de atividade física pode não ser suficiente para induzir alterações neurais com impacto na tomada de decisão perceptual.