Costs of osmoregulation by Black-winged Stilt chicks (Himantopus himantopus) raised in high saline environments

Abstract

As zonas húmidas naturais estão ameaçadas em todo o mundo devido ao aumento da população humana e às consequências adversas associadas à sua atividade. Devido à rápida regressão das zonas húmidas costeiras e interiores nas quais as aves se alimentam e reproduzem, estas têm vindo a ocupar habitats artificiais que são geridos pelo Homem. Devido à sua elevada produtividade e proximidade das zonas naturais afetadas, as salinas são um importante habitat artificial alternativo para as aves costeiras migradoras e invernantes como local de refúgio durante a maré cheia, local de alimentação e nidificação e podem atenuar o impacto da perda das áreas húmidas naturais. No entanto as aves são obrigadas a lidar com as elevadas concentrações de sal nas salinas, principalmente as crias que não têm capacidade de procurar locais menos salinos para se alimentar. Para manter o equilíbrio osmótico, as aves têm que eliminar o excesso de sal ingerido nas presas e na água. Uma vez que o sistema renal das aves têm uma reduzida capacidade de concentração, elas usam as glândulas de sal que excretam soluções altamente concentradas para eliminar o excesso de sal da corrente sanguínea. No entanto, experiências com aves costeiras têm demonstrado que manter um sistema osmorregulatório é energeticamente dispendioso. De facto, há escassez de informação acerca dos custos da osmorregulação e do funcionamento das glândulas de sal nas aves costeiras e pouco se sabe acerca dos efeitos da ingestão de elevados conteúdos de sal pelas aves que habitam as salinas. Pensa-se que as crias são mais afetadas pelo sal e manifestam os seus efeitos de forma mais evidente do que os adultos uma vez que as suas glândulas de sal podem estar subdesenvolvidas. O Pernilongo Himantopus himantopus é uma ave costeira que pode usar uma vasta gama de habitats com diferentes salinidades como barragens, zonas húmidas interiores de água doce, estuários e está fortemente associada a habitats hipersalinos como as salinas. O presente estudo pretende avaliar de que forma as crias de Pernilongo estão aptas a osmorregular em condições salinas e verificar se elas apresentam custos energéticos devido à osmorregulção e ao sal ingerido. Para levar a cabo o nosso objetivo, mantivemos em cativeiro crias de Pernilongo submetidas a quatro tratamentos salinos: 0g/l, 20g/l, 60g/l e 120g/l e, para cada tratamento, analisámos variáveis fisiológicas (taxa de crescimento, assimetria flutuante, concentração de iões Na+ e Cl- no plasma, hematócritos, taxa metabólica basal) e comportamentais (frequência com que abanam a cabeça para eliminar o sal das presas, antes e após a sua ingestão). Os nossos resultados demonstram que os níveis de salinidade apenas tiveram efeito no comportamento das crias enquanto estas se alimentavam através do aumento dos movimentos da cabeça antes e após a ingestão das presas. Isto sugere que o principal mecanismo para prevenir as consequências do sal é expelir o excesso de sal da presa e do bico e evitar ingeri-lo. Portanto, as glândulas de sal das crias parecem funcionar de forma semelhante em diferentes salinidades e deverão estar aptas a excretar o inevitável sal ingerido sem provocar um aumento nas taxas metabólicas basais devido ao seu comportamento lhes permite manter as concentrações internas de solutos e o seu normal desenvolvimento. Este estudo contribui para salientar que as salinas são um habitat de nidificação importante para o Pernilongo, dado que esta espécie apresenta características comportamentais que lhe permite lidar com a dieta salina sem sofrer desvantagens em termos energéticos, permitindo assim o desenvolvimento normal das suas crias.

Natural wetlands are under threat all over the world owing to the increase of the human population and adverse consequences of human activities. Due to the degradation and alteration of coastal and inland wetlands in which birds feed and reproduce, they have occupied man-made habitats. Due to their high productivity and proximity to natural altered areas salinas are an important alternative and artificial habitat for migrating and wintering shorebirds, as an area for roosting during high-tide, feeding and breeding and can mitigate the impact of natural wetlands loss. However birds are obligate to deal with high salt concentrations in salinas, particularly chicks which cannot search for less saline areas to feed. In order to maintain the osmotic equilibrium, birds have to eliminate the excess of salt ingested with prey and water. Birds are known to have poor renal concentrating capacity, and use salt glands to excrete highly concentrated solutions and thus to eliminate the excess of salt from the bloodstream. But experiments on shorebirds have demonstrated that maintaining active osmoregulatory machinery is energetically expensive. Indeed, there is a lack of information about osmoregulation costs and salt gland function in shorebirds and little is known about the effects of high salt contents ingested by birds that inhabit salinas. It is thought that chicks are more affected by salt loads and manifest its effects more clearly than the adults, because the salt glands of chicks may be under-developed. The Black-winged Stilt Himantopus himantopus is a shorebird species that can inhabit a wide range of habitats with different salinities such as dams, inland freshwater marshes and estuaries, and is strongly associated with hypersaline environments such salinas. The present study aims to evaluate in which extent Black-winged Stilt chicks are able to osmoregulate in saline conditions and assess whether they experience energetic costs due to osmoregulation and salt loads ingested. To achieve this we maintained Blackwinged Stilt chicks in captivity in four saline treatments: 0g/l, 20g/l, 60g/l and 120g/l and measured for each treatment physiological (chick growth rate, fluctuating asymmetry, Na+ and Cl- ions concentration in plasma, hematocrit, basal metabolic rate) and behavioural (head-shake movements before and after prey ingestion) variables. Our results show that salinity levels only had an effect on chick’s behaviour while they were feeding by increasing head-shake movements before and after the ingestion of prey. The main mechanism to prevent physiological salt consequences is therefore to expel excess salt from the prey and the bill, thus avoiding its ingestion. Hence, chick’s salt glands seem to functioning similarly for different salinities and should be able to excrete the inevitable salt ingested without lead to an increase in basal metabolic rates, because the behaviour of chicks should allows to keep their internal concentrations of solutes and the normal development of chicks. This study contributes to conclude that salinas are an important breeding habitat for Black-winged Stilt, because this species possesses behavioural characteristics enabling it to deal with a high salt diet without suffering energetic disadvantages, which enables the normal development of their chicks.